La cripta è costituita da due ambienti, posti a due quote differenti. Quello più in alto, la confessione, si ispira alle basiliche papali di Roma (San Pietro in Vaticano, San Paolo fuori le mura, San Giovanni in Laterano...) e consente l'accesso alla cappella che conserva la sepoltura di San Giovenale; quello inferiore, che ricalca la forma dell'abside sovrastante, si rifà ai modelli della cripta anulare che permetteva il passaggio attorno alle reliquie.
Percorrendo le scale che simmetricamente consentono la discesa alla cripta si incontrano, dietro delle grate, i resti di strutture ipogee, appartenenti con molta probabilità alla cripta che doveva esistere al di sotto dell'abside romanico o comunque prima delle modifiche realizzate tra XVII e XVIII secolo.
Appena dopo dei cancelli in legno immettono alla confessione, uno spazio semicircolare riccamente decorato con marmi policromi e intagliati. Le decorazioni, di cui molte hanno un'andamento libero e di valore estetico, raffigurano molti simboli dall'interessante significato: corone e palme, simbolo del martirio, mitrie e pastorali, simbolo dell'episcopato, oggetti liturgici come turiboli, ampolle, ceri e libri, il grifo rampante, stemma della città di Narni. A terra campeggia lo stemma del cardinale Sacripante che, come si è già detto, contribuì finanziando i lavori della cripta. Dalla confessione si entra nella cappella che conserva il grande cenotafio in marmo, sormontato dalla mitria, dalle palme e da un cartiglio con l'iscrizione CORPVS S IVVENALIS PRIMI EPISCOPI NARNIEN. Al di sopra del cenotafio, una piccola cupoletta ospita un coro di angioletti raffigurati nell'atto di suonare e gettare fiori sulla tomba. Nel corso dei restauri effettuati nel 2019 (vai a: il restauro della cella del Corpo Santo) questo dipinto è stato studiato dalla professoressa Maria Luisi dal punto di vista dell'iconografia musicale: presso il museo civico è presente un tavolo interattivo che permette di ascoltare gli strumenti raffigurati nella cupola. L'interno della cappella, decorata in marmo dipinto sulle pareti e con delle dorature sulle volte, ospita degli armadi e delle teche reliquiarie ed è accessibile solo in occasione della festa di San Giovenale.
Lo spazio inferiore della cripta ricalca la forma poligonale dell'abside e sulla parte curva si aprono cinque nicchie a cui corrispondono altrettanti spicchi di una volta a ombrello di origine gotica impreziosita da stucchi barocchi. Sul lato opposto sopra l'altare fatto realizzare dal vescovo Bocciarelli si apre un ampio finestrone che rende visibile il cenotafio e l'interno della cappella del Corpo Santo. A terra è invece situata la sepoltura dello stesso vescovo Bocciarelli, caratterizzata dal suo stemma.
